250 Jahre nachdem er auf dem Schlachtfeld getötet wurde, erwacht Soldat Ichabod Crane wieder zum Leben. In Sleepy Hollow muss er sich mit den Tücken des 21.
Als in den Stallungen von Sleepy Hollow die Pferde durchgehen, wird die Polizistin Abbie Mills gerufen, um nach dem Rechten zu sehen. Vor Ort wird ihr Kollege plötzlich von einem kopflosen Reiter ermordet.
Ein neuer Fall für Ichabod und die junge Polizistin Abbie: Katrina bittet ihren Mann Ichabod in einer Vision darum, die drohende Auferstehung einer bösen Hexe zu verhindern. Schnell stellt sich heraus, dass der Hexe der Prozess gemacht wurde und ihre Auferstehung nur durch eine Maßnahme abgewehrt werden kann: Sie brauchen die Asche des Magistrats, der die Hexe im 18.
„Wir haben es herausgefordert“ sind die letzten Worte, die Dr. Vega kurz vor ihrem Selbstmord Abbie mit auf den Weg gibt.
Nachdem Abbies Schwester Jenny aus der Psychiatrie ausgebrochen ist, begeben sich Ichabod und Abbie auf die Suche nach ihr. Doch nicht nur sie sind hinter dem Mädchen her: Eine Gruppe Männer versucht ebenfalls, sie aufzuspüren und schreckt auch nicht vor Mord zurück.
Ein Junge mit geschwärzten Adern streift durch Sleepy Hollow und bricht plötzlich zusammen. Bevor er unter Quarantäne gestellt wird, sagt er die Worte „euel perne“.
Es gibt eine einzige Möglichkeit, den Fluch, der auf Ichabod Crane lastet, zu brechen. Allein der Sündenesser kann die Blutbindung zwischen ihm und dem kopflosen Reiter lösen.
Der kopflose Reiter sucht fieberhaft nach seinem Haupt, um damit die drei fehlenden Reiter der Apokalypse auf die Erde zu holen. Ichabod und Abbie kommen ihm jedoch zuvor und versuchen mit allen Mitteln, den Kopf zu zerstören – ohne Erfolg.
In einer hell erleuchteten Kerkerzelle halten Ichabod und Abby den kopflosen Reiter gefangen. Durch das UV-Licht in seiner Macht geschwächt, muss sich das Ungetüm den Fragen der beiden stellen.
Eine junge Frau namens Lena Gilbert wird vermisst gemeldet. Die Spur führt Abby und Ichabod zu einem alten Herrenhaus.
Der Schock sitzt tief, als Ichabod von der Existenz seines Sohnes Jeremy erfährt. Katrina berichtet ihrem Mann, dass sie ihn im Kleinkindalter weggeben musste.
Der Dämon Ancitif kehrt nach siebenjähriger Abwesenheit nach Sleepy Hollow zurück. Er ist ein Untergebener von Moloch, der die Fähigkeit hat, von anderen Körpern Besitz zu ergreifen.
Mills und Crane untersuchen George Washingtons Bibel und finden heraus, dass sich in seinem Grab ein Lageplan des Fegefeuers befindet. Henry Parrish hilft den beiden bei ihrer Suche nach Washingtons Grabstätte.
Abbie und Crane begeben sich ins Fegefeuer, weil sie dringend Katrinas Hilfe benötigen. Sie haben von Henry Parrish erfahren, dass die Reiter der Apokalypse während der bevorstehenden Sonnenfinsternis auf der Erde erscheinen werden.
Ichabod Crane ist lebendig begraben, Abbie im Fegefeuer gefangen und Katrina fristet ihr Dasein an der Seite von Abraham, dem kopflosen Reiter. Mithilfe eines Tricks gelingt es Ichabod, sein Grab zu sprengen.
Um Unterstützung im Kampf gegen die drohende Apokalypse zu bekommen, erwecken Abbie und Ichabod einen aus Leichenteilen zusammengesetzten Soldaten zum Leben. Er lenkt die Gegenspieler ab, während Ichabod mit seiner Frau Katrina ein wichtiges Gespräch führt: Sie beschließt, die Gefangenschaft bei Abraham noch durchzuhalten, bis sie genau weiß, was Moloch und Henry vorhaben.
Eine mysteriöse Münze taucht in Sleepy Hollow auf. Sie befördert das Böse im Menschen an die Oberfläche.
Die zehnjährige Sarah Lancaster wurde entführt. Die Spur des Mädchens führt Ichabod und Abbie in die Wälder um Sleepy Hollow.
Der Geist einer weinenden Frau macht Sleepy Hollow unsicher. Eine junge Bewohnerin ertrank bereits qualvoll, da sie von der unheimlichen Erscheinung in einen See gezogen wurde.
Abby trifft in einer Kneipe auf Sheriff Corbins Sohn Joe, der von Henry mit einem Fluch belegt wurde. Denn jedes Mal, wenn er Blut riecht, verwandelt er sich in eine gefährliche Bestie.
Katrina gelingt die Flucht aus dem Fegefeuer. Doch sie flieht nicht alleine: In ihrem Bauch wächst etwas Böses heran, von dem sie nicht genau weiß, was es ist.
Moloch hat Hunger, und es ist Henrys Aufgabe, ihn zu füttern. Er erschafft eine Kreatur in Form einer attraktiven Frau, die ihren Opfern das Leben aussaugt.
Drei Selbstmorde innerhalb kurzer Zeit erschüttern die Mitarbeiter und Patienten der Tarrytown Psychiatrie. Abbie kümmert sich um den Fall und entdeckt, dass ein Geist die Insassen in den Selbstmord getrieben hat.
Ichabod und Katrina kommunizieren mithilfe eines Spiegels, um geheime Informationen auszutauschen. Sie ahnen jedoch nicht, dass Henry den Spiegel manipuliert hat und jedes Wort mithört.
Bewaffnet mit dem Schwert von Methuselah verschaffen sich Ichabod und Abbie Zugang zu Frederick’s Manor. Dort kommt es zum Kampf zwischen Ichabod und Abraham, der schließlich durch einen Hieb mit dem Schwert zu Boden fällt.
Ichabod und Abbie begegnen einem Engel namens Orion. Er scheint viel mit der jungen Polizistin gemeinsam zu haben und könnte den beiden eine echte Hilfe im Kampf gegen Moloch sein.
Eigentlich hatten Ichabod und Katrina sich auf einen ruhigen Abend zu zweit gefreut, doch dann geraten sie in einen Mordfall. Ein Restaurator bemerkt bei der Arbeit an einem Gemälde, dass die dargestellte Person plötzlich zu bluten beginnt.
Hawley sieht seine Patentante Carmilla wieder, die ihn nach dem Tod seiner Eltern zu sich nahm und von der er seinen Instinkt für Schätze hat. Obwohl die beiden nichts mehr verbindet, bittet Carmilla Hawley um Hilfe.
Ein mächtiger Hexenmeister macht Abby und Crane dieses Mal zu schaffen. Er möchte mithilfe eines geheimnisvollen Buches in die Vergangenheit reisen.
Drei Arbeiter reißen ein Loch im Mauerwerk ein, das einen Weg in den Untergrund freilegt. Tief unter der Erde stoßen sie auf einen mysteriösen Kanaldeckel.
Henry hat es sich zum Ziel gesetzt, einen Hexenzirkel zu bilden, was Abbie und Ichabod unbedingt verhindern wollen. Außerdem erfährt Jenny verstörende Details über Frank Irving, die sie in ernsthafte Gefahr bringen.
Durch Katrinas Fluch wird Abbie in die Zeit des amerikanischen Unabhängigkeitskrieges versetzt. Nun muss sie Ichabod, der in dieser Zeit-Ebene noch gar nichts von ihr weiß, erklären, wer sie ist und ihm ihre Hilfe anbieten.
Abbie hat schon lange nichts mehr von Ichabod gehört, als sie plötzlich eine rätselhafte Nachricht von ihm bekommt. Gemeinsam stoßen sie auf eine neue Art des Bösen, das sie bekämpfen müssen.
Pandora entsendet einen neuen Dämon nach Sleepy Hollow: einen sogenannten „Flüstergeist“, der es auf diejenigen abgesehen hat, die dunkle Geheimnisse hüten. Je mehr sich Crane und Abbie mit der Schattenkreatur beschäftigen, umso mehr erkennen sie, wie sehr sie bedroht sind: Beide tragen ihre komplizierte Vergangenheit mit sich herum und passen perfekt ins Opferschema des Flüstergeistes.
Die Angst geht wieder einmal um in Sleepy Hollow, denn Pandora ist zurück. Mit einem uralten, mysteriösen Gegenstand kann sie aus ganz normalen Menschen furchteinflößende Kreaturen aus der Vergangenheit machen.
Ein abstoßendes Monster terrorisiert Sleepy Hollow. Das Ungeheuer hat es vor allem auf Kinder abgesehen.
Ichabods Erzfeind steht von den Toten auf und kehrt zurück. Um ihn zu besiegen, bitten Ichabod und Abbie zwei Freunde um Hilfe: die Wissenschaftlerin Temperance Brennan, die auch „die Knochenjägerin“ genannt wird, und ihren Partner Seeley Booth.
Pandora terrorisiert Sleepy Hollow mit einem weiteren Monster. Ein Schwarm roter Wespen, der sich kurzerhand in eine feine Dame in rotem Kleid verwandeln kann, macht die Stadt unsicher.
Um den Stein des Anubis wieder in seine Hände zu bekommen, beschwört Nevins ein weiteres Monster aus Pandoras Büchse, den Berserker. Unterdessen bemerkt Jenny, dass ihre Adern zeitweise glühen und sie außerordentliche Kräfte hat.
Ein altägyptischer Gott, der gleichzeitig Pandoras Geliebter ist, kehrt auf die Erde zurück. „Der Verborgene“ ist erbost und will die Menschheit ausrotten.
Crane sucht schon so lange nach Abbie, dass er völlig erschöpft aufgibt. Es kränkt ihn, dass er verdächtigt wird, etwas mit ihrem Verschwinden zu tun zu haben.
Abbie kommt an einem ihr unbekannten Ort zu sich, an dem die Sonne nicht untergeht und wo sie völlig allein zu sein scheint. Sie braucht keinen Schlaf, verspürt keinen Hunger oder Durst und verliert so jegliches Zeitgefühl.
Drei Liebespaare werden ermordet und zerstückelt aufgefunden. Das FBI bittet Abbie um ihre Hilfe, aber sie lehnt ab.
Jenny entschließt sich, sich den Konflikten mit ihrem Vater zu stellen und stellt ihn zur Rede. Dabei kommen lange verdrängte Familienstreitigkeiten an die Oberfläche.
In Sleepy Hollow taucht ein Monster auf, das dem Jersey Devil verdächtig ähnlich sieht. Crane muss in der Vergangenheit wühlen, um eine Verbindung zwischen den beiden zu finden.
Abbie und Sophie nehmen an einem Teambuilding-Seminar des FBI teil, aber sie sind abgelenkt. Eine übernatürliche Kreatur zieht ihre Aufmerksamkeit auf sich.
Der Verborgene attackiert Crane im Archiv. Doch überraschender Weise ist Crane durch Abbies Thura-Emblem geschützt.
Der Verborgene gewinnt mehr und mehr an Macht. Um herauszufinden, wie man ihn stoppen kann, muss Crane seine Vergangenheit mit Betsy Ross neu aufrollen.
Jenny, Joe, Sophie und Pandora heißen Reynolds als neues Mitglied in ihrer Mitte willkommen. Trotz ihrer panischen Angst willigt Abbie ein, zusammen mit Crane in die Katakomben zurückzukehren.
Abbie und Crane kommen der Lösung näher. Endlich wissen sie, wie sie Pandoras Büchse wieder zusammensetzen können.
Seit Abbies Tod sitzt Crane in einem unterirdischen Gefängnis fest. Ihm gelingt die Flucht und er folgt einem Hinweis bis zum Lincoln-Memorial: Dort trifft er auf einen Dämon, der im Begriff ist die Homeland-Agentin Diana Thomas und ihren Kollegen anzugreifen.
Diana ruft Crane an den Fundort einer Leiche. Er kennt die Tote aus der Vergangenheit und weiß, dass sie eine Hexe mit zwei mörderischen Schwestern ist.
Der kopflose Reiter, dessen Ankunft Dreyfuss sehnsüchtig erwartet hat, attackiert eine Wagenkolonne der US-Präsidentin und hat es auf ihren Kopf abgesehen. Diana und Crane finden heraus, dass der Angriff mit alten magischen Bannzeichen im Tunnelsystem unter der Stadt in Zusammenhang steht.
Crane ist spurlos verschwunden. Die Hinweise in seiner Wohnung deuten auf ein Monster hin, das schon in den Revolutionskriegen zahlreiche Menschen in den Selbstmord getrieben hat.
Crane und seine Helfer rätseln, warum Dreyfuss auf der Jagd nach magischen Artefakten sein könnte. Während ihres Gesprächs mit dem Unternehmer werden sie von einem Unbekannten mit übermenschlichen Fähigkeiten überrascht.
Crane und das Team fahren nach Sleepy Hollow, um den letzten Teil des Talismans zu suchen. Während Alex, Jenny und Jake sich dem Aufenthaltsort des letzten Artefakts nähern, stöbert Ichabod in alten Briefen von George Washington.
Crane und Diana begleiten Molly zu einem Event mit dem jungen Internet-Star Logan. Als dieser zusammenbricht, entdeckt Crane einen glühenden Ausschlag auf Logans Arm.
Diana beschließt, ihre Tochter in die Geheimnisse von Crane einzuweihen. Als Molly ihm von einem „guten“ Monster, Mister Stitch, erzählt, den sie sich in Kindertagen ausgedacht hat, schlägt plötzlich das Sicherheitssystem Alarm.
Dreyfuss ist wie vom Erdboden verschluckt und Diana setzt alles daran, den verschwundenen Milliardär ausfindig zu machen. Währenddessen werfen mysteriöse Todesfälle unter Mitarbeitern der Regierung neue Fragen auf.
Als eine geheimnisvolle Frau ein Buch aus der Gruft stiehlt, kommen die Ermittler auf die Spur einer alten Freimaurer-Splittergruppe und finden heraus, dass Dreyfuss (Jeremy Davies) den apokalyptischen Reiter des Krieges erwecken will. Jenny (Lyndie Greenwood), Alex und Jake ahnen, was Dreyfuss plant: Er will die amerikanische Präsidentin ausschalten und damit die Welt in die Tyrannei stürzen ….
Ein Blick in die Zukunft zeigt Dreyfuss als tyrannischen Alleinherrscher und Befehlshaber der vier apokalyptischen Reiter. Unterdessen hilft Crane Lara dabei, in die Zukunft zu reisen, um die Machtübernahme von Dreyfuss zu verhindern.
Dreyfuss nimmt die US-Präsidentin als Geisel und will endlich die Macht im Staat übernehmen. Um ihn zu stoppen, versucht das Team, an ein Stück des Steins der Weisen zu gelangen, doch dafür müssen Crane und Lara in die Hölle hinabsteigen und einen Pakt mit dem Teufel eingehen.
250 Jahre nachdem er auf dem Schlachtfeld getötet wurde, erwacht Soldat Ichabod Crane wieder zum Leben. In Sleepy Hollow muss er sich mit den Tücken des 21. Jahrhunderts herumschlagen und trifft auf einen alten Kontrahenten: Der kopflose Reiter, den Crane 1781 eigenhändig köpfte, treibt hier als Mörder sein Unwesen.
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